Driften består af en stor samlet bevilling, som afdelingen har det et decentraliseret ansvar for. Det er vist som en stor pengepose på 619 mio. kr. Budgettet er fordelt på de enkelte fagområder dvs. forvaltninger, som det fremgår af søjlerne i diagrammet nedenfor. Budgetterne til de tre politikområder Kultur, Sport og Fritid samt Borgerservice og Biblioteker udgør størstedelen af bevillingerne til Kultur og Borgerservice. En stor del af budgetterne under Kulturforvaltningen og Sport og Fritid består af tilskud, som udbetales til kulturinstitutioner, foreninger og projekter. Musikhuset har et indtægtskrav på driften, dvs. at billetindtægter mv. finansierer husets drift.

Under driften havde Kultur og Borgerservice i 2018 et samlet forbrug på 417 mio. kr. til opgaver, som budgetmæssigt er placeret i afdelingen, men hvor selve opgaverne ikke løses her. Det består primært af kommunens finansiering af boligstøtte til borgerne, som Udbetaling Danmark håndterer på vegne af alle kommuner. Kultur og Borgerservice udbetaler også det administrationsbidrag, som Aarhus Kommune skal betale til Udbetaling Danmark.

På anlægsområdet har Kultur og Borgerservice nogle løbende bevillinger til at vedligeholde Musikhuset, idrætsfaciliteter og til at udbetale som anlægstilskud til foreninger mv. De udgjorde 26 mio. kr. i 2018. Budgettet til nye anlæg varierer fra år til år alt efter hvilke anlægsprojekter Byrådet har truffet beslutning om at igangsætte. I 2019 bliver der eksempelvis opført en tilbygning til Filmbyen og Marselisborghallen bliver udvidet og moderniseret.